성스러운 문 「디바인 게이트」는 열렸다. 서력(西曆)은 성력(聖曆)으로, 하나의 문은 시대를 바꿨다. 혼란이 찾아온 이 세계에 인간, 요정, 악마, 짐승, 기계, 드래곤, 다수의 종족에 의한 다수의 생각이 교차한다. 모두가 성스러운 문에 숨겨진 진실을 쫓아서. 자, 열려진 문의 저편으로.
현대와 전국시대를 오가던 가영과 이누야샤는 카라로부터 숙적 나락의 급소인 심장이 어디에 있는지를 알게 된다. 하쿠도시와 아기는 심장이 없는 나락은 껍데기일 뿐이라 생각하고 스스로 나락의 대신이 되기 위해 사혼의 구슬 조각을 모으면서 모료마루의 힘을 키운다. 이에 말려드는 셋쇼마루와 사혼의 구슬 조각을 가진 코하쿠, 코우가. 한편 금강은 사혼의 구슬을 완성시켜 나락을 소멸시키려 하고, 나락은 사악한 인간의 마음을 손에 넣고 금강을 기다리고 있다.
사회의 허수아비였던 우시가시라 토시아키(고즈)는, 쏴 죽이는 게임의 세계에 환생한다. 그곳이 게임의 세계이고 자신이 마왕 이브로기아(이브)를 암살하는 역할임을 깨달은 고즈는 이브와 구애를 하며 함께 세계 정복을 노린다.
