현대와 전국시대를 오가던 가영과 이누야샤는 카라로부터 숙적 나락의 급소인 심장이 어디에 있는지를 알게 된다. 하쿠도시와 아기는 심장이 없는 나락은 껍데기일 뿐이라 생각하고 스스로 나락의 대신이 되기 위해 사혼의 구슬 조각을 모으면서 모료마루의 힘을 키운다. 이에 말려드는 셋쇼마루와 사혼의 구슬 조각을 가진 코하쿠, 코우가. 한편 금강은 사혼의 구슬을 완성시켜 나락을 소멸시키려 하고, 나락은 사악한 인간의 마음을 손에 넣고 금강을 기다리고 있다.
보통의 중산층의 사람들이 사는 '신시가'와 유복한 집안의 사람들이 주로 사는 '구시가'로 이루어져 있는 마을 '카가미다이' 신시가에 살고 있는 주인공 '우류 신고'는 남녀공학인 '사립 카가미다이학원'의 2학년생으로, 다니던 학원은 경영난에 빠져 내년 3월에 폐교될 예정이었다. 카가미다이학원은 구시가에 있는 명문 여학원 '유이히메 여학원', 통칭 '유이죠'와의 통합이 계획되어 현재 카가미다이학원에 다니던 1·2학년은 내년 4월부터 유이죠에 편입될 예정이었다.
사회의 허수아비였던 우시가시라 토시아키(고즈)는, 쏴 죽이는 게임의 세계에 환생한다. 그곳이 게임의 세계이고 자신이 마왕 이브로기아(이브)를 암살하는 역할임을 깨달은 고즈는 이브와 구애를 하며 함께 세계 정복을 노린다.